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In einem weißen Raum mit Blick auf einen See wird ein soeben aktivierter Androide von Peter Weyland, dem Tycoon, der sich selbst als dessen „Vater“ bezeichnet, nach seinem Namen gefragt. Der Android entscheidet sich für den Namen David, nach der Statue von Michelangelo, die sich in dem Raum befindet. Weyland sagt, dass die beiden eines Tages gemeinsam den Schöpfer der Menschheit finden werden. David bringt zur Sprache, dass Weyland sterblich ist, er selbst jedoch nicht, was Weyland sichtlich irritiert.

Viele Jahre später, am 5. Dezember 2104, ist das Kolonieschiff USCSS Covenant mit 2.000 Kolonisten, die sich im Hyperschlaf befinden und 1.140 menschlichen Embryonen unterwegs zu dem entfernten Planeten Origae-6. Der Androide Walter, bei dem es sich um ein weiterentwickeltes Modell als David handelt, der jedoch über dasselbe Erscheinungsbild verfügt, überwacht das Schiff. Die restlichen 14 Besatzungsmitglieder werden aus ihrem mehrjährigen Kälteschlaf geweckt, nachdem ein von einem nahen Stern ausgehender Neutrinosturm das Schiff während einer Sonnensegel-Energieaufladung getroffen und beschädigt hat. Jake Branson, der Captain der Covenant, stirbt bei diesem Zwischenfall, und Christopher Oram übernimmt das Kommando.

Als man den Funkspruch einer unbekannten Frau empfängt, lenkt dies die Aufmerksamkeit der Crew auf einen Planeten, den sie für noch besser für ihre Mission geeignet hält als den eigentlich angesteuerten, da die Reise dorthin für Besatzung und Kolonisten weitere sieben Jahre im Tiefschlaf bedeuten würde.

Während die von dem Piloten Tennessee gesteuerte Covenant im Orbit des Planeten bleibt, landen elf Mitglieder der Crew mit einer Raumfähre auf dessen Oberfläche. Sie entdecken ein gestrandetes außerirdisches Raumschiff, in dem sie persönliche Dinge der Besatzung der Prometheus finden.

Auf dem Planeten dringen fremdartige Sporen in Körperöffnungen der Besatzungsmitglieder Ledward und Hallett ein. Zwei außerirdische parasitäre Wesen bilden sich binnen kurzer Zeit in ihnen heran und bersten aus ihnen hervor, wobei beide sterben. Karine Oram wird von einem der Wesen tödlich verletzt. Als Maggie Faris versucht, die Kreatur zu töten, kommt es dabei zu einer Explosion, die das Landungsschiff zerstört und sie das Leben kostet. Als die Crew kurz darauf eines der inzwischen ausgewachsenen Wesen töten kann, dann jedoch auch von dem zweiten angegriffen wird, nähert sich eine Person und vertreibt den Angreifer mit einer Leucht- und Tonsignalpistole. Es handelt sich um den Androiden David, den einzigen Überlebenden der Prometheus-Expedition, der die letzten zehn Jahre allein auf dem Planeten verbracht hat.

David bietet der Besatzung der Covenant Unterschlupf an und behauptet, dass, als er und Elizabeth Shaw auf dem Planeten angelangt sind, versehentlich ein Pathogen aus dem Schiff freigesetzt wurde, das sämtliche Tiere getötet hat, und dass Shaw ums Leben kam, als das Schiff abstürzte. Ein starkes Unwetter macht derweil jede Kommunikation mit der Covenant unmöglich, und die Crew ist gezwungen, vorerst bei David zu bleiben.

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